Krajem 1960-ih, svoju reputaciju kao pripadnik avangarde stekao je predstavama poput Vređanje publike (1966) u kojima glumci analiziraju prirodu pozorišta i naizmenično vređaju publiku i hvale njenu „predstavu“, i Kaspar ( 1967). Njegovi romani, uglavnom ultraobjektivni, mrtvi prikazi likova u ekstremnom stanju uma, uključuju Golmanovu anksioznost kod penala (1970) i Levoruka žena (1976). Podstaknut samoubistvom svoje majke 1971. godine, odrazio je njen život u noveli “A Sorrov Beiond Dreams” (1972). Dominantna tema njegovih dela su umrtvljujući efekti i osnovna iracionalnost običnog jezika, svakodnevne stvarnosti i racionalnog poretka. Handke je bio član Grazer Gruppe (udruženja autora) i Grazer Autorenversammlung, suosnivač je izdavačke kuće Verlag der Autoren u Frankfurtu. Sarađivao je sa rediteljem Vimom Vendersom, što je dovelo do scenarija kao što su Pogrešan potez i Krila želje.

Godine 1973. dobio je nagradu Georg Bihner, najvažniju književnu nagradu za književnost na nemačkom jeziku, ali je 1999. godine, u znak protesta protiv NATO bombardovanja Jugoslavije, Handke vratio novčanu nagradu Nemačkoj akademiji za jezik i književnost. Handke je kontroverzna ličnost zbog podrške pokojnom predsedniku Srbije Slobodanu Miloševiću; stoga je odluka da se Handkeu dodeli Nobelova nagrada takođe bila predmet međunarodne debate raznih javnih i akademskih intelektualaca, pisaca i novinara.